1 сентября 1953 года Совет министров СССР издал постановление о строительстве главного аэродрома ВВС Советской армии вблизи населенного пункта Чашникова. Но аэродром назвали «Шереметьевский» поскольку рядом находился еще один поселок Шереметьевский, а также одноименная железнодорожная платформа. В 1957 году начала функционировать взлетная полоса, различные соединительные дорожки, было сдано в эксплуатацию здание.
В 1959 году Хрущев передает аэропорт под надобности гражданской авиации, благодаря чему 11 августа 1959 года осуществляется первый гражданский рейс — из Ленинграда прибыл самолет «Ту-104». По сути, международный аэропорт заработал благодаря инициативе Хрущева, который, увидев масштаб лондонского «Хитроу«, решил нечто подобное реализовать и возле Москвы. Так на базе здания Центрального пункта управления Шереметьево начал функционировать первый аэровокзал, рядом с которым теперь стоит терминал B.
Совсем скоро после открытия, 1 июня 1960 года, в Шереметьево впервые запустился международный рейс из Москвы в Шенефельд, куда вылетел самолет «Ил-18». Так начал свою международную работу «Аэрофлот», который впоследствии летал уже в 23 государства. Только один год понадобился аэропорту, чтобы успеть обслужить свыше 50 тысяч пассажиров и принять 3 тысяч тонн грузов. Из аэропорта вылетали самолеты в США, Канаду, на Кубу, в Мексику, Австралию, Аргентину. Параллельно было организовано строительство аэровокзального комплекса «Шереметьево-1» (сейчас терминал B), который уже в 1964 году принял пассажиров. Частью именно этого комплекса стало здание, которое в народе прозвали «Рюмка» — оно долгие годы было визитной карточкой аэропорта.
В 1967 году впервые осуществляется пассажирский рейс из Шереметьево в Нью-Йорк, а тремя годами позже аэропорт становится крупнейшим в государстве. В 70-х годах строится новая взлетно-посадочная полоса, а чуть позже начинается строительство аэровокзала «Шереметьево-2» непосредственно к Московской Олимпиаде.
К 1985 году общий пассажиропоток аэропорта составил 3,5 млн человек, а рейсы осуществлялись в 172 места 97 стран мира. Был также открыт грузовой аэровокзал международного уровня. Затем был произведен ремонт и модернизация взлетных полос в 90-х годах.
Ввиду повышения пассажиропотока в 2000-х годах возникла проблема с пропускной способностью аэропорта. Поэтому началось строительство двух терминалов и линии железной дороги, по которой теперь курсирует аэроэкспресс. В 2007 году был открыт терминал C международного уровня с огромным паркингом на 2500 автомобилей. К тому времени через Шереметьево свои рейсы осуществляли свыше 70 авиакомпаний, а пассажиропоток за год составлял более 15 млн человек. Спустя год была открыта вторая взлетная полоса после длительной реконструкции, благодаря чему стало возможно принимать полеты и широкофюзеляжных самолетов типа Boeing 787 Dreamliner.
В 2009 году был сдан в эксплуатацию терминал F, открыта железнодорожная ветка до Белорусского вокзала Москвы, а также открыт терминал D. Годом позднее запущен в работу международный терминал E, что позволило объединить несколько групп зданий в общий Южный терминальный комплекс. В 2012 году запущен терминал A для приема клиентов деловой авиации.
С 2019 года аэропорт в Шереметьево стал носить имя Александра Пушкина. Воздушный узел и далее продолжает развиваться бурными темпами, а стратегия его развития прописана на несколько десятилетий вперед.